西暦2059年。かつて巨大な異星人との星間戦争で滅亡の危機に瀕した地球人類は、種の存続を主眼に置き、新天地を求めて銀河の各方面へと旅立っていった。数えて25番目となる超長距離移民船団“マクロス・フロンティア”。そこでは、新・統合軍による戦闘艦と一体化した居住艦を中心に1000万人以上が暮らしていた。何ら地球上と変わらない環境が人工的に作り出された宇宙船は、銀河の中心付近を航行していた……。そんなある日、フロンティア船団にアイドル・シンガー、シェリル・ノーム（声：遠藤綾）がコンサートのために来艦する。シェリルは、銀河ネットワークのヒットチャートで常に上位にランクインする誇り高きトップ・アイドル。そんなシェリルに憧れる女子高校生のランカ・リー（中島愛）は、念願だった彼女のコンサートへ向かう。一方、美星学園高校パイロット養成コースに通う早乙女アルト（中村悠一）も、そのコンサート会場にいた。歌舞伎の名門の家系に生まれた彼だったが、空への憧れと父親との確執からパイロットを目指している。だが、変わらない日常、閉じ込められたガラス張りの移民船団の中での暮らしに、彼は閉塞感を覚えていた……。突如、重機甲生命体“バジュラ”の襲撃を受け船団が燃え上がる。少女たちを護るため、アルトは最新型可変戦闘機VF-25に乗り込んだ。炎を切り裂き飛び行く先には、宇宙を揺るがす伝説の“歌”と、少女たちにまつわる新たなる謎が待ち受けているのだった……。